Początek Kościoła Prawosławnego obrządku bizantyjskiego w Japonii jest związany z Patriarchatem Moskiewskim. Pierwsza bizantyjska kaplica została zbudowana w 1858 r. przy konsulacie rosyjskim na Wyspie Hokkaido. Już w 1861 r. synod Rosyjskiego Kościoła Prawosławnego zorganizował misję w Japonii, na której czele stanął Mikolai Kasatkin. Następne lata były związane z wielkim wysiłkiem ewangelizacyjnym tego wspaniałego misjonarza, który miał ochrzcić do dnia swojej śmierci w 1912 r. aż 20 tysięcy Japończyków, a pierwszego z nich w 1868 r.

W 1872 r. siedziba Kasatkina została przeniesiona do Tokio, gdzie w latach 1886-1891 postawił on prawosławną katedrę. W 1893 r. liturgia bizantyjska została przetłumaczona na język japoński i tym samym mogła być rozumiana przez miejscowy lud, co przyczyniło się znacznie do wzrostu liczebności wyznawców prawosławnego chrześcijaństwa. Na język japoński przetłumaczono również Nowy Testament.

Od początku Kasatkin zadbał o przygotowanie miejscowego, prawosławnego kleru. W 1873 r. założył seminarium i już wkrótce wyświęcono pierwszego kapłana Japończyka, obrządku bizantyjskiego. Do końca 1890 r. misja w Japonii podlegała rosyjskiej Diecezji na Kamczatce, ale w tym właśnie roku archimandryta Mikolai Kasatkin został konsekrowany na biskupa Tokio i całej Japonii.

Wielką próbą przetrwania dla młodego Kościoła w Japonii były czasy wojny rosyjsko-japońskiej w latach 1904-1905 oraz rewolucji bolszewickiej z roku 1917. Z tymi wydarzeniami było związanych wiele problemów natury politycznej i kościelnej. Spowodowało to kryzys i spadek liczby wiernych, aż w końcu w 1947 r. Japoński Kościół Prawosławny wszedł w pełnię wspólnoty z Prawosławnym Kościołem w Ameryce, który też natychmiast wysłał do Japonii biskupa.

W 1970 r. Patriarchat Moskiewski przyznał Prawosławnemu Kościołowi w Ameryce autokefalię, tym samym regulując sytuację Japońskiego Kościoła Prawosławnego. Odtąd wszyscy wierni Kościoła w Japonii przeszli pod jurysdykcję Moskwy. Jeszcze w tym samym roku patriarcha moskiewski przyznał Japońskiemu Kościołowi Prawosławnemu pełną autonomię. Zaraz też Kościół ten wyniósł na ołtarze pierwszego misjonarza Japonii rytu bizantyjskiego, biskupa Mikolaia Kasatkina, czyniąc go świętym.

Prawosławny Kościół Japonii rytu bizantyjskiego posiada jednego metropolitę i trzy diecezje w Tokio, Kioto i w Sendai oraz seminarium w Tokio. W 1972 r. na czele Kościoła stanął pierwszy metropolita pochodzenia japońskiego, arcybiskup Theodosius. Od 2000 r. na czele Japońskiego Kościoła Prawosławnego stoi arcybiskup Daniel. Nosi on tytuł arcybiskupa Tokio i metropolity całej Japonii.

Pomimo tego, że Japoński Kościół Prawosławny nie został uznany przez Ekumenicznego Patriarchę Konstantynopola i przez wiele innych Kościołów Prawosławnych, to jednak doszło do spotkania metropolity Theodosiusa z Patriarchą Ekumenicznym Bartłomiejem I podczas wizyty tego drugiego w 1995 r. w Japonii.

W kraju żyje około 30 tysięcy wiernych należących do około 150 wspólnot prawosławnych, obsługiwanych przez ponad 30 księży i pięciu diakonów. Wszyscy księża są Japończykami.